Эмбриональная диапауза
Эмбриональная диапауза (
Обнаружена у видов, принадлежащих к несвязанным таксономическим группам — от насекомых и до млекопитающих[2][5]: у коловраток, низших ракообразных, саранчовых, тутового шелкопряда[6], у птиц и рыб[1], у около сотни видов млекопитающих, относящихся к разным отрядам, например, у грызунов и хищных[4]. У растений есть схожий механизм, который называется периодом покоя семян[англ.][5].
Может происходить на разных стадиях развития эмбриона. Так, для насекомых различают ранне-, средне- и позднеэмбриональную диапаузу. У подавляющего большинства млекопитающих диапауза происходит только на одном этапе развития — на стадии бластоцисты перед имплантацией в стенку матки.[2]
Определяющим свойством эмбриональной диапаузы у растений и животных является кардинальное уменьшение числа или прекращение митозов (разновидности клеточного деления) в эмбрионе, которое может происходить на фазе G0/G1 или G2 клеточного цикла. Возобновление деления означает прекращение диапаузы.[2]
Эволюционное значение
Особенности протекания эмбриональной диапаузы существенно различаются от
Как эволюционный механизм эмбриональная диапауза позволяет разнести по времени процессы
История изучения
По всей видимости, первое упоминание задержанной имплантации (эмбриональной диапаузы у млекопитающих) сделано в середине первой декады 17-го века в полевых заметках Уильяма Гарвея, написанных при сопровождении короля Англии Карла I в его поездке, связанной с охотой на косуль.[11] Считается, что первое научное описание задержанной имплантации дал Бишофф (Bischoff) в 1854 году[K 1], изучая европейских косуль[12][13]. Иногда приоритет признаётся за Циглером (Ziegler), 1843 год[K 2][13].
Эмбриональная диапауза у насекомых изучалась вместе с другими видами диапаузы (личиночной и имажинальной).[14]
Термин «диапауза» был введён Уилером в 1893 году для описания некоторых состояний при развитии эмбриона длинноусых прямокрылых (Xiphidium ensiferum). В его работе под диапаузой понималась стадия покоя между разнонаправленными движениями эмбриона в желтке. Новое значение термину дал Геннеги (Henneguy) в статье 1904 года; в ней под диапаузой понималось состояние остановки развития как эмбриона, так и взрослого насекомого. Выделение двух типов диапаузы — факультативной и облигатной — было предложено Стейнбергом (Steinberg) и Каменски (Kamensky) в 1936 году.[15]
Для эмбриональной паузы у членистоногих часто используется термин «яйцевая диапауза» (англ. egg diapause, ovarian diapause).[16] Предположения о том, что эмбриональная диапауза может быть связана с гормонами, встречаются в работах Копеца (Kopec) 1917-го и 1922-го годов.[17] В 1924 японский исследователь Ватанабе (Watanabe) пришёл к выводу, что диапауза у яиц шелкопряда связана с получением «ингибирующего» вещества от материнского мотылька.[18] Изучение связанных с эмбриональной диапаузой гормональных процессов тутового шелкопряда (Bombyx mori) связано с именами следующих исследователей: Фукуда (Fukuda), Кинсаку Хасэгава (Kinsaku Hasegawa), Лис (Lees) и де Вилд (de Wilde).[17] Фукуда и Хасэгава независимо друг от друга 1951 году сообщили выводы о нейрогормональном механизме управления диапаузой.[19][20] В начале 1990-х структура «гормона диапаузы» была выявлена[16]. Однако, по всей видимости, этот механизм диапаузы не является универсальным для насекомых[21].
Термин «эмбриональная диапауза» (англ. embryonic diapause) был предложен австралийским зоологом Сесилем Хью Тиндэйл-Биско (Cecil Hugh Tyndale-Biscoe) в 1963 году в работе «Роль жёлтого тела в задержанной имплантации у сумчатых»[22]. Его предложение основывалось на том, что у сумчатых возобновившая развитие бластоциста, в отличие от плацентарных млекопитающих, имплантируется в стенку матки не сразу, в связи с чем ранее использованный термин «задержанная имплантация» (англ. delayed implantation) неточно описывал процесс.[23]. Позже термин был распространён на всех млекопитающих и другие организмы.[4]
Дискуссия о разнообразии проявлений задержанной имплантации у близкородственных видов в 1980-х связывается с именами Микаэля Санделла (Mikael Sandell) и Кэролин Кинг (Carolyn M. King).:112.
Покой семян у растений
Эмбриональная диапауза у растений называется покоем семян
Существует три основных типа органического покоя семян[26]:
- Морфологический — семена выпадают незрелыми, и перед прорастанием требуется некоторый период роста или дифференцировки.
- Физический — семена имеют водонепроницаемую оболочку, и для прорастания требуется нарушение её целостности.
- Физиологический — покой сохраняется до того момента, как в зародыше произойдут химические изменения.
Типы покоя могут совмещаться в одном семени. Широко распространён морфофизиологический покой — то есть одновременно относящийся и к морфологическому, и к физиологическому типу. Сочетание физического и физиологического покоя встречается редко, а сочетание морфологического типа с физическим невозможно.[26]
Функциями покоя семян являются предотвращение всхода семян в условиях, которые благоприятны для всхода, но неблагоприятны для последующего роста и выживания растения, а также увеличение разнообразия вариантов развития — распространение семян в более широких ареалах и разновременный всход семян.[5]
У некоторых растений семена в состоянии покоя могут находиться очень продолжительное время, вплоть до тысяч лет. Так, в 1951 году на северо-востоке Китая были обнаружены семена лотоса примерно тысячелетнего возраста, которые оказались жизнеспособны[27].
Эмбриональная диапауза у членистоногих
Среди беспозвоночных эмбриональная диапауза обнаружена у различных видов насекомых, ракообразных, и паукообразных (клещей)[28][29].
Диапауза (как эмбриональная, так и
Эмбриональная диапауза у насекомых
У насекомых эмбриональная диапауза может происходить на различных стадиях развития эмбриона. Часто она называется «яйцевой диапаузой» (англ. egg diapause, ovarian diapause).[16]
- Раннеэмбриональная (на ранних стадиях развития эмбриона).
- Среднеэмбриональная (на поздних стадиях развития эмбриона, после формирования нейроэндокринной системы).
- Позднеэмбриональная (полностью развившаяся личинка, до выхода из яйцевой оболочки).[14]
Однако у большинства видов диапауза происходит только на одной из указанных стадий.[31]
В регионах с большими перепадами температуры диапауза позволяет пережить морозные зимы, либо периоды засухи за счёт большей устойчивости находящегося в состоянии диапаузы эмбриона к неблагоприятным условиям по сравнению со взрослыми особями.[31]
Механизм диапаузы позволяет синхронизировать вылупление взрослых особей, увеличивая шансы на спаривание. Такая синхронизация важна, например, для долгоживущих видов наподобие дозорщиков, у которых личиночная стадия продолжается два лета, при этом скорость развития отдельных особей существенно различается.[31]
Во многих случаях течение диапаузы определяется фотопериодом, испытанным материнским организмом. У некоторых видов, к примеру, у тутового шелкопряда (Bombyx mori) или волнянки античной (Orgyia antiqua) эмбриональная диапауза задаётся эмбриону «гормоном диапаузы», который вырабатывается в подглоточном ганглии матери и передаётся яйцу.[16]
Наиболее подробно механизм эмбриональной диапаузы у насекомых был изучен у тутового шелкопряда (Bombyx mori). Вероятно, именно на этом организме лучше всего изучены механизмы подавления диапаузы.[17] У ряда видов тутового шелкопряда наблюдается облигатная диапауза, такие виды являются моновольтинными. У других наблюдается факультативная диапауза, и они могут давать несколько поколений в течение одного года. Будет ли эмбрион такого вида проходить через стадию диапаузы, зависит от фотопериода, в течение которого развивался эмбрион его матери. Если эмбриональное развитие матери проходило в период высоких температур и большой продолжительности дня, то откладываемые ею яйца будут проходить через диапаузу на ранних стадиях развития. Если мать развивалась в период низких температур и коротких дней, её яйца будут развиваться без диапаузы. Таким образом, родившиеся весной, когда дни коротки, дадут потомство, выросшее летом и без диапаузы. Оно, в свою очередь, отложит яйца, которые пройдут через диапаузу и таким образом переживут зиму, чтобы развиться весной. В результате, такие виды оказываются бивольтинными, дающими два поколения в год.[20]
Эндокринная связь между фотопериодом при развитии матери и диапаузой её яиц была выявлена Фукудой и Хасегавой в 1951 году.[18] Гистологическими методами они показали, что если развитие зародышей и ранних личинок тутового шелкопряда при сравнительно высокой температуре (25 °C) и длинном световом дне, то в подглоточном ганглии развившихся из них куколок может быть выделен особый гормон диапаузы (обозначаемый DH). Он приводит к увеличению содержания в их яйцах гликогена и пигмента; такие яйца в своём развитии проходят через стадию диапаузы. Введение этого гормона женским куколкам приводит к тому, что они откладывают как диапазирующие, так и недиапазирующие яйца вне зависимости от того, какие яйца должны были быть отложены по условиям собственного развития.[20][32]
В 1991 году гормон диапаузы тутового шелкопряда был выделен и синтезирован Имаи. Гормон имеет молекулярную массу 2645 а. е. м.[33], состоит из 24 аминокислот (TDMKDESDRGAHSERGALWFGPRL-амид), с амидированием на карбоксильном конце.[28]
Однако маловероятно, что регуляция эмбрионального развития посредством гормона диапаузы является универсальным механизмом среди насекомых. Этот пептид был найден только у некоторых представителей чешуекрылых (Lepidoptera)[21].
Эмбриональная диапауза у ракообразных
Одним из предметов изучения является рачок Artemia franciscana. Его диапазирующий эмбрион, также называемый цистой, способен выживать в экстремальных условиях[34]. При комнатной температуре его диапазирующие эмбрионы могут обходиться без кислорода годами[35]:306.
На наступление и окончание эмбриональной диапаузы у ракообразных оказывают влияние различные факторы. Однако основным из них является
Эмбриональная диапауза способствует распространению многих ракообразных с балластными водами при судоходстве. И, возможно, именно эта физиологическая особенность позволила некоторым исходно морским видам раков заселить континентальные водоемы[36]:58.
У тех десятиногих ракообразных, у которых наблюдалась эмбриональная диапауза, она происходила в фазе гаструлы[37]:43.
У лат. Corystes cassivelaunus и Hyas coarcticus, имеющих одни из самых длительных периоды инкубации среди крабов - в 10 месяцев - эмбриональная диапауза обнаружена, и предполагается, что она возникла для увеличения выживаемости личинок, обеспечивая их развитие в периоды, когда пища максимально доступна[38]:759.
Эмбриональная диапауза у позвоночных
По всей видимости, у ряда различных представителей позвоночных эмбриональная диапауза возникла независимо в ходе эволюции в результате того, что виды, развитие зародышей которых могло приостанавливаться в зависимости от внешних условий, получили селективное преимущество:
- во-первых, диапауза позволяет задержать развитие эмбриона до того момента, пока внешние условия не станут более благоприятными для его выживания;
- во-вторых, диапауза позволяет увеличить промежуток времени между оплодотворением и рождением без изменения скорости процессов активного развития эмбриона.
Наблюдается среди
Яркие примеры диапаузы обнаружены у ряда
Другая форма диапаузы наблюдается у некоторых видов морских черепах, у которых спаривание и оплодотворени может происходить за 3000 км до мест гнездовья. Развитие зародыша останавливается на стадии нейрулы на период миграции. В этой ситуации самка несёт в себе зародыш, не тратя энергию на поддержку его развития. Как только самка откладывает такие зародыши в виде «яиц», они продолжают свою программу развития в гнезде[9]. Для части черепах характерно два периода эмбриональной диапаузы. Первый, происходящий до откладывания яиц, также называют "первичной диапаузой" или "расширением предяйцекладной задержки" (англ. extension of preovipositional arrest); он широко распространён среди черепах. Второй, наблюдаемый после откладывания яиц, называется собственно эмибриональной диапаузой[39].
У многих видов диапауза выражается только в уменьшении митотической активности на ранних стадиях развития эмбриона, а на последующие процессы развития влияния почти не оказывается.[9] У подавляющего большинства млекопитающих скорость развития эмбриона не зависит от температуры, у остальных позвоночных и некоторых рукокрылых — зависит.[40]
Эмбриональная диапауза у млекопитающих
У подавляющего большинства млекопитающих задержка развития
Также у многих видов
Различают обязательную (облигатную, сезонную) и факультативную (необязательную, лактационную) эмбриональную диапаузу. В первом случае диапауза происходит в ходе каждой беременности (в частности, в определённое время года), а во втором случае — в условиях метаболического стресса (преимущественно при лактации).[2][4]
Из сумчатых, эмбриональная диапауза наблюдается у всех
Некоторым видам присущи оба механизма диапаузы — и обязательная, и факультативная, и они проявляются в зависимости от времени года. К таким видам относятся, например, таммары; механизм регуляции разных видов диапаузы различен: двустороннее удаление шейного ганглия у самок таммара устраняет сезонную эмбриональную диапаузу, но не оказывает влияния на лактационную.[43]
Задержанная имплантация у млекопитающих
Филогенетическое дерево для куньих.[7] | |||||||||||||||||||||||||||||||||||||||||||||||||||||||||||||||||||||||||||||||||||||||||||||||||||||||||||||||||||||||||||||||||||||||||||||||||||||||||||||||||||||||||||||||||||||||||||||||||||||||||||||||||||||||||||
---|---|---|---|---|---|---|---|---|---|---|---|---|---|---|---|---|---|---|---|---|---|---|---|---|---|---|---|---|---|---|---|---|---|---|---|---|---|---|---|---|---|---|---|---|---|---|---|---|---|---|---|---|---|---|---|---|---|---|---|---|---|---|---|---|---|---|---|---|---|---|---|---|---|---|---|---|---|---|---|---|---|---|---|---|---|---|---|---|---|---|---|---|---|---|---|---|---|---|---|---|---|---|---|---|---|---|---|---|---|---|---|---|---|---|---|---|---|---|---|---|---|---|---|---|---|---|---|---|---|---|---|---|---|---|---|---|---|---|---|---|---|---|---|---|---|---|---|---|---|---|---|---|---|---|---|---|---|---|---|---|---|---|---|---|---|---|---|---|---|---|---|---|---|---|---|---|---|---|---|---|---|---|---|---|---|---|---|---|---|---|---|---|---|---|---|---|---|---|---|---|---|---|---|---|---|---|---|---|---|---|---|---|---|---|---|---|---|---|---|
Обозначения: |
Задержанная имплантация — задержка развития эмбриона ряда плацентарных на стадии бластоцисты перед имплантацией в стенку матки. Корректность термина «задержанная имплантация» была поставлена под сомнение, но он продолжает использоваться наряду с предложенным для его замены термином «эмбриональная диапауза»[4].
Задержанная имплантация происходит не из-за случайного неприкрепления зародыша к слизистой оболочке матки, а из-за ингибирующего влияния матки на развитие бластоцист.[44] Развивающееся яйцо, пройдя в яйцеводах период дробления и достигнув стадии бластоцисты, попадает в полость матки. Здесь оно некоторое время находится во взвешенном положении в жидкости просвета матки, без контакта с эпителием матки. У разных млекопитающих такая ситуация может длиться от нескольких часов (у хомяков) и 2—3 дней (у человека) до нескольких месяцев (у соболя, броненосца и других) — последний упомянутый случай сопровождается эмбриональной диапаузой. Для начала процесса имплантации в матке должны произойти как общие изменения, определяющиеся гормональным фоном, так и локальные, связанные со взаимодействием с бластоцистой. В районе контакта с эмбрионом (или небольшого расстояния до него) клетки соединительно-тканной стромы матки преобразуются в децидуальные клетки. Вероятно, наряду с другими факторами, решающую роль в данном процессе играют иммунологические факторы.[45]
Морфология остановившегося в развитии эмбриона различна у разных видов из числа тех, у которых происходит задержанная имплантация. У многих из них эмбрион перед диапаузой проходит процесс хетчинга, при этом количество клеток в нём может составлять от 30—40 у косуль и 130 у мышей до 700 у девятипоясных броненосцев.[2]
Задержанная имплантация была обнаружена у около сотни видов млекопитающих, относящихся к 7 отрядам, в 17 из 139 семейств[K 3]: у парнокопытных (Artiodactyla), сумчатых (Marsupalia), насекомоядных (Insectivora), рукокрылых (Chiroptera), неполнозубых (Edentata), хищных (Carnivora) и грызунов (Rodentia).[13] (В ряде источников со ссылкой на Айткена указывается цифра 8 отрядов; это связано с тем, что ранее ластоногие (pinnipeds) относились к отдельному отряду.)[12] Облигатная диапауза выявлена по меньшей мере у 53 видов в 7 отрядах, 10 семействах[K 3]; при этом почти половина из этих видов относится к одному семейству — куньих. Задержанная имплантация наблюдается у 34 % куньих, в то время как в целом по млекопитающим она выявлена только для менее чем 0,05 %, что делает куньих предметом особого интереса исследователей.[4][7]
Распространение задержанной имплантации среди млекопитающих носит нерегулярный характер. Значительное число подсемейств и даже родов включают как виды, у которых она наблюдается, так и виды, у которых её нет. Яркими примерами таких пар родственных видов, часто имеющих сходную среду обитания, но различающихся наличием и отсутствием задержанной имплантации, являются: канадская выдра (Lontra canadensis) и выдра обыкновенная (Lutra lutra); горностай (Mustela erminea) и ласка (Mustela nivalis); западный (Spilogale gracilis) и восточный (Spilogale putorius) пятнистые скунсы (в каждой паре сначала идёт вид, у которого эмбриональная диапауза есть).[7]
Существует подтверждённая исследованиями гипотеза, что задержанная имплантация преимущественно встречается в климате с выраженными сезонами, а также у долгоживущих организмов[7]. Задержанная имплантация позволяет разнести процессы спаривания и вынашивания, фактически увеличивая период беременности. Это даёт возможность производить оба процесса в наиболее благоприятные для данного вида моменты, что повышает выживаемость потомства[8].
Гипотезы о возможности задержанной имплантации у человека
Несмотря на отсутствие прямых свидетельств того, что человеческий эмбрион может входить в состояние диапаузы, нельзя исключать возможность этого при определённых обстоятельствах.[46]
Если удастся разработать метод искусственно вызывать диапаузу, это может увеличить:[46]
- выживаемость эмбрионов после различных процедур;
- вероятность имплантации экстракорпорально оплодотворённого (ЭКО) эмбриона.
В нескольких исследованиях обнаружены задержки выработки хорионического гонадотропина при маточных и внематочных беременностях, хотя эти задержки скорее могут быть объяснены задержками в развитии, а не диапаузой.[47]
В исследовании 1996 года описан случай задержки имплантации на 5 недель после ЭКО. Процесс проходил в условиях клиники с регулярным измерением уровня хорионического гонадотропина и проведением УЗИ. Эта пациентка ранее родила четырёх детей, причём основываясь на дате последней менструации, третий ребёнок родился на пять недель, а четвёртый — на две недели позже обычного срока человеческой беременности.[46]
Исследования в этом направлении затруднены этическими соображениями. Исследования на
Механизм задержанной имплантации
В каждом семействе млекопитающих характеристики диапаузы различны, и регулирующие её факторы могут быть различными: диапауза может носить лактационный или сезонный характер, основываться на выработке эстрогена или прогестерона, зависеть от фотопериода или изменения состава пищи. Одним из основных гормонов, определяющих эндокринную картину у многих видов, является пролактин; однако он может как стимулировать, так и ингибировать жёлтое тело.[8]
← 4-OH-E2 (ПГE2) (цАМФ) |
||
EGFR ↑ ; COX-2 ↑ ; H2-R ↑ CB1 ↓ |
EGFR ↓ ; COX-2 ↓ ; H2-R ↓ CB1 ↑ | |
Молекулярные маркеры остановки и возобновления развития бластоцисты грызунов:
|
Так, секретирование пролактина гипофизом предотвращает имплантацию у таммаров, но форсирует возобновление развития и имплантацию у норок и пятнистых скунсов. Удаление яичников (овариэктомия) — предотвращает диапаузу у куньих, но форсирует у армадиллов. Функция жёлтого тела остаётся постоянной у косуль и армадилло, но оно не завершает дифференциацию и выделяет низкий уровень прогестерона у хищных. Прогестерон вызывает имплантацию у таммаров, но у грызунов для этого требуется эстроген. У хищных же, по всей видимости, ни прогестерон, ни эстроген не может стимулировать имплантацию.[40]
В регулировании сезонной диапаузы участвует мелатонин. Наиболее изучено его влияние для западных пятнистых скунсов, таммаров и норок, у которых удаление или денервация шишковидной железы приводит к отсутствию сезонной эмбриональной диапаузы, а введение мелатонина влияет на длительность диапаузы. Однако, по всей видимости, мелатонин не оказывает прямого воздействия на эмбрион, а вызывает изменение нейроэндокринной регуляции матери.[48]
В период задержанной имплантации матка находится в состоянии покоя. Молекулярные механизмы, регулирующие процесс задержанной имплантации, изучены слабо.[49]
На мышах и крысах проводили
Несмотря на наличие морфологических различий между бластоцистой в нормальном состоянии и в состоянии диапаузы, некоторые из молекулярных маркеров обратимо регулируют её стадии развития[49]. Так, 4-гидроксиэстрадиол (4-OH-E2), простагландин E2 (ПГЕ2) и цАМФ могут активировать покоящуюся бластоцисту in vitro и активировать, либо подавлять проявление маркеров, как указанно на иллюстрации. Если нормальная бластоциста переходит в состояние диапаузы перед прикреплением в матке, аналогичный процесс происходит в обратном направлении[49].
Список видов с выявленной эмбриональной диапаузой
Вид | Длительность диапаузы |
Источник |
---|---|---|
Ракообразные | ||
Десятиногие ракообразные | ||
Большой сухопутный краб | 8 недель | [38]:751 |
Corystes cassivelaunus | 14 недель | [38]:751 |
Hyas coarcticus | 16 недель | [38]:751 |
Lopholithodes foraminatus | 12 месяцев | [37]:13 |
Maia squinado | 6 недель | [38]:751 |
Комментарии
- ↑ В работе Bischoff, T. L. W. Entwicklungsgeschichte des Rehes. (неопр.). — Rickersche Buchhandlung Gießen, 1854.
- ↑ Основываясь на следующей его работе: Ziegler, L. Beobachtungen über die Brunst und den Embryo der Rehe.. — Hannover: Hellweg`sche Hofbuchhandlung, 1843.
- ↑ 1 2 Систематика периодически меняется. Указываемые числа — ориентировочные.
Источники информации
- ↑ 1 2 3 John C. Avise. Evolutionary Pathways in Nature: A Phylogenetic Approach (неопр.). — Cambridge University Press 2006. — P. 110. — 298 p. — ISBN 0521674174.
- ↑ 1 2 3 4 5 6 Flavia L. Lopes, Joëlle A. Desmarais and Bruce D. Murphy. Embryonic diapause and its regulation (англ.) // Reproduction. — 2004. — Вып. 128. — P. 669—678. Архивировано 6 сентября 2008 года.
- ↑ Egg incubation: its effects on embryonic development in birds and reptiles. — Cambrige University Press.
- ↑ 1 2 3 4 5 6 Mikael Sandell. The evolution of seasonal delayed implantation (англ.) // The Quarterly Review of Biology. — Mar., 1990. — Т. 65, № 1. — P. 23—42.
- ↑ 1 2 3 4 František Baluška. Plant-Environment Interactions. From Sensory Plant Biology to Active Plant Behavior (неопр.). — Springer, 2009. — P. 107. — ISBN 978-3-540-89229-8.
- ↑ Диапауза / В. А. Свешников // Большая советская энциклопедия : [в 30 т.] / гл. ред. А. М. Прохоров. — 3-е изд. — М. : Советская энциклопедия, 1969—1978.
- ↑ 1 2 3 4 5 Michael D. Thom, Dominic D. P. Johnson and David W. Macdonald. The Evolution and Maintenance of Delayed Implantation in the Mustelidae (Mammalia: Carnivora) (англ.) // Evolution. — Jan., 2004. — Т. 58, № 1. — P. 175—183. Архивировано 14 августа 2011 года.
- ↑ 1 2 3 М. B. Renfree, G. Shaw. Diapause (англ.) // Annual Review of Physiology. — Mar., 2000. — Т. 62. — P. 353—375.
- ↑ 1 2 3 4 5 Julian Lombardi. Comparative vertebrate reproduction (неопр.). — Springer, 1998. — P. 249. — ISBN 0792383362, 9780792383369.
- ↑ 1 2 3 Victor R. Alekseev, Jiang-Shiou Hwang, and Mei-Hui Tseng. Diapause in Aquatic Invertebrates: What's Known and What's Next in Research and Medical Application? (англ.) // Journal of Marine Science and Technology. — 2006. — Т. 14, № 4. — P. 269—286. (недоступная ссылка)
- ↑ 1 2 3 G. Feldhamer, L. Drickamer, S. Vesery. Mammalogy: adaptation, diversity, ecology, 3rd edition (неопр.). — The Johns Hopkins University Press, 2007. — P. 220. — ISBN 0801886953.
- ↑ 1 2 R. J. Aitken. Embryonic diapause (англ.) // Development in mammals. — 1977. — Т. 1. — P. 307-308.
- ↑ 1 2 3 Hermes, Robert. Sonographie der Trächtigkeit beim Europäischen Reh (Capreolus capreolus) und Quantifizierung endometrialer Veränderungen während der Diapause mittels computergestützter Graustufenanalyse (неопр.). — J. — Berlin: Diss. med.vet. FU-Berlin, 1997. Архивировано 6 марта 2016 года.
- ↑ 1 2 В. А. Заславский. Фотопериодический и температурный контроль развития насекомых. — Л.: Наука Ленингр. отд-ние, 1984.
- ↑ A. D. Lees. the physiology of diapause in arthropods (неопр.). — Cambrige: University Press, 1955.
- ↑ 1 2 3 4 David Stanley Saunders. Insects clocks (неопр.). — Oxford - New York: Pergamon Press, 1982. — P. 284.
- ↑ 1 2 3 D. R. Khanna. Biology of Arthropoda (неопр.). — New Delhi, India: Discovery Publishing House, 2004. — P. 291-315. — ISBN 817141897X, 9788171418978.
- ↑ 1 2 Kinsaku Hasegawa. The Diapause Hormone of the Silkworm, Bombyx mori (англ.) // Nature. — 22 Jun., 1957. — Вып. 179. — P. 1300—1301. Архивировано 4 декабря 2016 года.
- ↑ Toshio Ichikawa, Satoshi Kamimoto. Firing Activities of Neurosecretory Cells Producing Diapause Hormone and its Related Peptides in the Female Silkmoth, Bombyx mori. II. Mandibular and Maxillary Cells (англ.) // Zoological Science. — 2003. — Вып. 20. — P. 979—983.
- ↑ 1 2 3 H. Frederik Nijhout. Insect Hormones (неопр.). — Princeton University Press, 1998. — P. 166. — ISBN 0691059128, 9780691059129.
- ↑ 10 января 2022 года.
- ↑ Tyndale-Biscoe, C. H. The role of the corpus luteum in the delayed implantation of marsupials (англ.) // Delayed Implantation / Enders, А. С. — University of Chicago Press, 1963. — P. 15—28.
- ↑ 1 2 Patricia J. Berger. Eleven-month «Embryonic Diapause» Marsupial (англ.) // Nature. — 23 Jul., 1966. — Вып. 211. — P. 435—436. Архивировано 3 октября 2012 года.
- ↑ Carolyn M. King. The origin and adaptive advantages of delayed implantation in Mustela erminea (англ.) // Oikos 42. — 1984. — Вып. 20. — P. 126—128. Архивировано 24 мая 2010 года.
- ↑ М. Г. Николаева, М. В. Разумова, В. Н. Гладкова. Справочник по проращиванию покоящихся семян. — Л.: Изд-во «Наука», 1985. Архивировано 26 апреля 2010 года.
- ↑ 1 2 Michael Fenner, Ken Thompson. The Ecology of Seeds (неопр.). — Chicago Natural History Museum, 2005. — P. 97.
- ↑ Chicago Natural History Museum Bulletin (неопр.). — Springer, 1953.
- ↑ ISSN 0006-291X.
- ↑ Richard W. Hill, Gordon A. Wyse, and Margaret Anderson. Animal Physiology, Second Edition (неопр.). — Sinauer Associates, Inc, April 4, 2008. — ISBN 978-0-87893-317-4. (недоступная ссылка)
- ↑ Julie Annette Reynolds. [http://etd.lsu.edu/docs/available/etd-10262007-115116/unrestricted/Dissertation%5Bfinal%5D.pdf Animal Metabolism and Gene Expression During Embryonic Diapause in Arthropods (A Dissertaion)] (неопр.). — December 2007. Архивировано 2 июля 2010 года. Архивированная копия . Дата обращения: 27 декабря 2010. Архивировано 2 июля 2010 года..
- ↑ 1 2 3 R. F. Chapman. The Insects: Structure and Function, 4th Edition (неопр.). — Cambridge University Press, 1998. — ISBN 0521578906.
- ↑ Схема нейроэндокринного контроля метаморфоза (недоступная ссылка) на сайте «Эмбриология животных», 18.10.2009
- . (недоступная ссылка)
- ↑ Robert A. Browne, Patrick Sorgeloos, Clive N. A. Trotman. Artemia biology (неопр.). — CRC Press, 1991. — P. 94-118. — 374 p. — ISBN 0849367298, 9780849367298.
- ↑ Menze M. A., Fortner G., Nag S., and Hand S. C. Mechanisms of apoptosis in Crustacea: what conditions induce versus suppress cell death? (англ.) // Apoptosis. — 2010. — Т. Mar;15(3). — P. 293-312. Архивировано 9 апреля 2012 года.
- ↑ Vadim E. Panov, Piotr I. Krylov, and Nicoletta Riccardi. Role of diapause in dispersal and invasion success by aquatic invertebrates (англ.) // Journal of Limnology. — 2004. — Т. 63 (Suppl. 1). — P. 56—69. (недоступная ссылка)
- ↑ 1 2 William Duguid. Laboratory study of reproduction and development of Lopholithodes foraminatus (brown box crab), with a discussion of reversed asymmetry. — University of Victoria, 2002.
- ↑ 1 2 3 4 5 Robert G. Wear. Incubation in British Decapod Crustacea, and the Effects of Temperature on the Rate and Success of Embryonic Development (англ.) // Journal of the Marine Biological Association of the United Kingdom. — 1974. — Vol. 54. — P. 745-762.
- ↑ David T. Booth. The Breaking of Diapause in Embryonic Broad-Shell River Turtles (Chelodina expansa) (англ.) // Journal of Herpetology. — Society for the Study of Amphibians and Reptiles. — Т. 36, № 2.
- ↑ 1 2 Rodney A. Mead. Embryonic diapause in vertebrates (англ.). — 1993. — Т. 266, № 6. — P. 629—641. (недоступная ссылка)
- ↑ Arnab Banerjee, K. J. Meenakumari, S. Udin and A. Krishna. Melatonin regulates delayed embryonic development in the short-nosed fruit bat, Cynopterus sphinx (англ.) // Reproduction. — 2009. — Вып. 138. — P. 935—944. (недоступная ссылка)
- ↑ C. Hugh Tyndale-Biscoe. Life of marsupials (неопр.). — Victoria, Australia: CSIRO Publishing, 2005. — 442 p. — ISBN 0-643-06257-2.
- ↑ Marilyn B. Renfree, D. W. Lincoln, O. F. X. Almeida, R. V. Short. Abolition of seasonal embryonic diapause in a wallaby by pineal denervation (англ.) // Nature. — 10 Sep., 1981. — Вып. 293. — P. 138—139.
- ISSN 0233-7657. Архивировано4 марта 2016 года.
- ↑ Б. П. Токин. Общая эмбриология: Учеб. для биол. спец. ун-тов. — 4-е изд., перераб. и доп. — М.: Высшая школа, 1987.
- ↑ 1 2 3 Jørgen Grinsted, Birthe Avery. A sporadic case of delayed implantation after in-vitro fertilization in the human? (англ.) // Human Reproduction. — 1996. — Т. 11, № 3. — P. 651–654.
- ↑ 1 2 Juan J. Tarín, Antonio Cano. Do human concepti have the potential to enter into diapause? (англ.) // Human Reproduction. — 1999. — Т. 14, № 10. — P. 2434–2436.
- ↑ James Olcese. Melatonin after four decades: an assessment of its potential; 1 edition (неопр.). — Springer, 2000. — P. 206. — 488 p. — ISBN 030646134X, 978-0306461347.
- ↑ 1 2 3 4 Ernst Knobil, Jimmy D. Neill. Knobil and Neill’s physiology of reproduction (неопр.). — Elsevier Academic Press, 2006. — P. 154.
Литература
- John C. Avise. Evolutionary Pathways in Nature: A Phylogenetic Approach (неопр.). — Cambridge University Press 2006. — P. 110-113. — 298 p. — ISBN 0521674174.
- Flavia L. Lopes, Joëlle A. Desmarais and Bruce D. Murphy. Embryonic diapause and its regulation (англ.) // Reproduction. — 2004. — Вып. 128. — P. 669—678. Архивировано 6 сентября 2008 года.
Ссылки
- http://www.diapausefoundation.org - The Diapause Research Foundation, некоммерческая организация, занимающаяся изучением механизмов диапаузы и поддержкой других квалифицированных учёных, работающих в этой области.
Эта статья входит в число хороших статей русскоязычного раздела Википедии. |